О происхождении и раннем культе Венеры ничего не известно. В ранней латинской литературе она представляется как богиня садов (у Невия и Плавта: Naevius ap. Paul. Fest. 51; Plautus ap. Plin. HN 19,50), позднее также у Варрона и Феста (Varro Ling. 6,20; Varro Rust. 1,1,6; Fest. 322), но тут предполагается греческое влияние (R. Schilling, "La religion romaine de Venus", (2 ed.) 1982, pp.15-24).
Нет никаких свидетельств об архаическом культе Венеры (Varro ling. 6,33; Macr. Sat. 1,12,12); эта богиня не имела ни фламинов, ни праздников в древнем календаре. Ассоциированные с Венерой Виналии изначально были праздниками в честь Юпитера (Varro ling. 6,16; Fest. 322). С Афродитой Венеру начинают идентифицировать с IV в.до н.э.
Самый древний источник по Венере - это зеркало из Пренесте, изображающее спор Афродиты (она названа Venos) с Персефоной из-за Адониса. Подобное происходило и в Кампании: богиня осков Герента также идентифицировалась с Афродитой.
Венера идентифицировалась и с другими италийскими божествами. Например, оскская Мефитис (ILS 4028) и Венера в Помпеях (ILS 3180) имели одинаковый эпитет Fisica. В Риме Венеру идентифицировали с Клоациной (богиня очищений: Plin. HN 15,119; Serv. auct. Aen. 1,720) и Либитиной (богиней погребения: Dion. Hal. ant. 4,15,5; Plut. Qu. R. 23; Plut. Numa 12,67e; Fest. 322).
Ранний документированный культ Венеры также может иметь греческое влияние. Согласно Страбону (5,3,5) было общелатинское святилище Венеры возле Лавиния, а Лавиний с древности связан с именем Энея. По римской традиции II в.до н.э. (Cassius Hemina fr. 7 HRR) Эней посвятил здесь привезённую им с Сицилии статую Венеры. Эта Венера носила эпитет Frutis (или искажённое греческое Aphrodítē, или имя какой-то италийской богини).
Первый римский храм Венеры с культом Афродиты имеет мало общего. Его построил Квинт Фабий Максим Гургес в 295 г.до н.э. на штрафы с изменивших своим мужьям женщин (Liv. 10,31,9). Находился храм возле Большого Цирка и посвящён был 19 августа, в день праздника Vinalia Rustica (Varro ling. 6,20; Fest. 322; Fasti Antiates maiores & Vallenses); возникла ли в результате ассоциация Венеры с Виналиями или она уже существовала ранее, неизвестно. Фабий дал Венере эпитет Obsequens (то есть "снисходительная"; Serv. auct. Aen. 1,720), возможно в связи её покровительством римлянам в Третьей Самнитской войне.
В течение III в.до н.э. роль Венеры как матери Энея растёт. В 249 г.до н.э. римляне захватили важное святилище Венеры в Эриксе (Pol. 1,55; также Diod. 4,83); это вероятно был местный культ, но со значительным пунийским (храмовая проституция) и греческим (связь с Энеем) влиянием. После поражения при Тразименском озере римляне приняли решение посвятить храм Венере Эрицине, что и сделал Квинт Фабий Максим двумя годами позднее (Liv. 22,9,10; 23,30,13 f.; 23,31,9); расположение храма в пределах померия означало, что римляне считали этот культ чисто римским. Также они почитали и святилище в Эриксе: оно было перестроено римлянами при императоре Клавдии (Tac. Ann. 4,43,4; Suet. Claud. 25,5).
Второй храм Венеры посвятил в 181 г.до н.э. Луций Порций Лицин, за Коллинскими воротами (Liv. 40,34,4; cf. 30,38,10; Strab. 6,2,6; Ov. Rem. 549 f.; App. civ. 1,93). Дата посвящения (23 апреля) совпадает с праздником Vinalia Priora (Fasti Antiates maiores, Fasti Caeretani and Esquilini; также Plut. Qu. R. 45); проститутки почитали Венеру в этот день (Ov. Fast. 4,863-876).
Римляне также почитали Венеру с эпитетом Verticordia, понимая под этим обращение сердец женщин к целомудрию. Самая уважаемая матрона Сульпиция посвятила статую Венере возможно во время Второй Пунической войны (Val. Max. 8,15,12; Plin. HN 7,120). За этим последовало посвящение в 114 г.до н.э. храма, построенного в связи нарушением обета весталками (Obseq. 37; Ov. fast. 4,157-160). Праздник Венеры Вертикордии происходил 1 апреля.
В I в.до н.э. политики активно используют роль Венеры, как прародительницы римского народа. Сулла претендовал на её благосклонность и использовал когномен Epaphroditus ("любимец Афродиты": App. B Civ. 1,97; Plut. Sulla 34,473d-e). Помпей построил храм Venus Victrix на Марсовом поле (Plin. HN 8,20; Gell. 10,1,7; Tert. De spectaculis 10; Fast. Allifani and Amiterni/12 August.). Особенно подчёркивал своё родство с Венерой Гай Юлий Цезарь (Suet. Iul. 6,1; cf. Cic. Fam. 8,15,2); он носил с собой её изображение и использовал имя Венеры в качестве пароля (Cass. Dio 43,43,3; App. B Civ. 2,76; 2,104). В 46 г.до н.э. Цезарь посвятил храм Venus Genetrix, по обещанию перед битвой при Фарсале, построив его в центре нового форума (App. civ. 2,68; 2,102; Cass. Dio 43,22,2), и учредил в честь Венеры игры 26 сентября (App. B Civ. 3,28; Fasti Pinciani, Praenestini and Vallenses).
При Августе культ Венеры сохранил своё политическое значение: её почитали в большом храме Mars Ultor (Ov. Trist. 2,296). Вергилий описывал Венеру как покровительницу и защитницу Рима (Virg. Aen. 1,223-296). В империи самым важным патроном культа Венеры был Адриан, построивший огромный храм Венеры и Ромы, посвящённый 21 апреля, в традиционный день основания Рима, что символизировало её роль как прародительницы римлян (Cass. Dio 69,4,3-5; Athen. 8,361e-f). Культ Венеры был распространён в западной части империи, но уже без связи с политикой. Часто встречаются посвящения, а также статуи и статуэтки Венеры, основанные на известных греческих образцах.